Die erstmals 1228 erwähnte Mildenburg wurde 1979 von der Stadt Miltenberg erworben.

Die statische Sanierung 1992 und die Ertüchtigung der Zufahrt in den darauffolgenden Jahren waren die Grundlage für das Konzept, in der Burg ein Museum mit dem Titel „Ikonen und moderne Kunst“ zu planen.

Am 2. Juli 2011 wurde das Museum.Burg.Miltenberg als achtes Museum der Diözese Würzburg und zweites Museum der Stadt Miltenberg eröffnet. Der Förderkreis Historisches Miltenberg übergab am 4. Juli 2011 eine Spende von 8.000 Euro, um im Kellergewölbe die umfangreiche Hausgeschichte ausstellen zu können.